Nông nghiệp cuối cùng cũng được giới thiệu đến Destin, tuy nhiên nó vẫn còn ở tình trạng sơ khai ban đầu. Các thành viên của Văn hóa Fort Walton đã xây dựng một ngọn núi nghi lễ ở Fort Walton Beach.  

Destin được đặt theo tên của Leonard Destin, một thuyền trưởng New London, Connecticut, định cư tại khu vực từ năm 1845 đến năm 1850[5]. Ông đã xây dựng một ngôi nhà thuộc địa New England tại địa điểm của khu đất dành riêng cho chốt quân sự Moreno [6]. Thuyền trưởng Destin và con cháu của ông đã đánh bắt cá ở khu vực này trong nhiều thập niên.

Khu nhà chung cư đầu tiên được xây dựng ở Destin trong những năm 1970, mặc dù Destin không được thành lập như một đô thị cho đến năm 1984. Thành phố này đã trải qua sự tăng trưởng nhanh chóng kể từ những năm 1980.